Začátkem devadesátých let byly jako součást D35 u Olomouce rozestavěny první dva stavební úseky tohoto dálničního tahu, ostatní stavby již byly připravovány v parametrech dálnice. V roce 1993 totiž došlo k předefinování priorit výstavby i jednotlivých tahů, od tohoto roku je tak D35 plánována již v současné trase Liberec – Jičín – Hradec Králové – Olomouc – Lipník nad Bečvou. Tato z velké části zatím jen plánovaná dálnice propojuje čtyři krajská města a kříží dalších šest definovaných tahů dálniční sítě, konkrétně jde o R10 u Turnova, D11 u Hradce Králové (se kterou má společný peážní úsek), plánovanou I/73 u Moravské Třebové, D46 a D55 u Olomouce a nakonec plynule navazuje na již vybudovaný úsek dálnice D1 u Lipníku nad Bečvou ve směru na Ostravu. S celkovou délkou přes 260 km půjde o nejdelší českou rychlostní silnici. D35 je v celé svojí délce součástí doplňkového tahu E442 evropské sítě E silnic.

Z celého tahu D35 je již v provozu několik vzájemně nepropojených částí, konkrétně se jedná o úseky Liberec – Turnov (R10), Sedlice (D11) – Ostrov, Vysoké Mýto – Džbánov, Janov – Opatovec, Mohelnice – Lipník nad Bečvou (D1).  Nejstarší částí D35 je úsek mezi Mohelnicí a Olomoucí, který byl realizován v rámci tzv. „Velkých oprav“, jednotlivé stavby tu byly uváděny do provozu mezi lety 1978–1986. Od konce 80. let probíhala i výstavba a modernizace silnice I/35 mezi Turnovem a Libercem v návaznosti na budovanou rychlostní silnici R10 z Prahy. Práce na tomto úseku byly ukončeny v srpnu 2008 dokončením modernizace úseku mezi Jeřmanicemi a Rádelským Mlýnem. Do Liberce je tak nyní možné díky R10 a tomuto úseku D35 dojet z Prahy bez přerušení po rychlostních silnicích. V rámci projektu dálnice D35 probíhala na začátku 90. let příprava výstavby prvních úseků této dálnice (v dálničních parametrech), po roce 1993 připravované již jako dálnice D35.

Koncem devadesátých let pak byla zprovozněna část D35 mezi Olomoucí a Lipníkem nad Bečvou, v říjnu 2003 byl slavnostně otevřen jižní obchvat Olomouce, v listopadu 2007 pak i západní část obchvatu města s provizorním napojením na trasu tzv. Severního spoje u Topolan. Tímto byla z tohoto krajského města odvedena převážná část tranzitní dopravy. Poté následovala dlouhá pauza, během které se připravovaly další úseky. Dalším zprovozněný úsekem D35 byla v prosinci 2021 otevřená 12,6 km dlouhá stavba D35 Opatovice nad Labem – Časy, která se stala symbolickým počátkem výstavby klíčového úseku D35 mezi Hradcem Králové a Mohelnicí.